Redalyc.mecanismos neurobiolÓgicos de la conducta paterna

Sistema de Información Científica
Red de Revistas Científicas de América Latina, el Caribe, España y Portugal MECANISMOS NEUROBIOLÓGICOS DE LA CONDUCTA PATERNA Suma Psicológica, vol. 16, núm. 1, junio, 2009, pp. 45-51 www.redalyc.org
Proyecto académico sin fines de lucro, desarrollado bajo la iniciativa de acceso abierto Suma Psicológica, Vol. 16 N° 1Junio de 2009, 45-51ISSN 0121-4381 NEUROBIOLOGICAL MECHANISMS OF PATERNAL BEHAVIOR En muchas especies de mamíferos (incluyendo a los humanos) las tareas del cuidado de las crías,excepto la lactancia, son compartidas por el padre y la madre. Aunque se sabe bastante sobre losefectos de la conducta materna en el desarrollo de las crías, poco se sabe acerca de la contribucióndel padre en el desarrollo neural y de comportamiento de las mismas, ni sobre los cambios hormo-nales o mecanismos neurobiológicos que hacen posible el despliegue de la conducta paterna. Elpresente artículo presenta una revisión del estado actual de la investigación en esta área.
Palabras clave: conducta paterna, cuidado biparental, estradiol, testosterona, prolactina.
In many mammal species (including humans) both male and female engage in similar behaviors toprotect and care for the offspring, with the exception of lactation. Although much is known aboutthe effects of maternal behavior on pup development, very little is known about the contribution ofthe male on neural development and behavior of the offspirng or about hormonal changes andneurobiological mechanisms that allow the male to display paternal behavior. This article reviewsthe status of research in these topics.
Key words: paternal behavior, biparental care, estradiol, testosterone, prolactin Correspondencia: Facultad de Psicología, Fundación Universitaria Konrad Lorenz. Carrera 9 Bis No. 62-43. Correo electrónico:[email protected] Suma Psicológica, Vol. 16 N° 1: 45-51, junio 2009, Bogotá (Col.) Sengelaub & Kurz, 1993) los padres emiten una variedad de conductas que promueven la supervi- Investigaciones con humanos y primates no hu- vencia y el desarrollo de las crías y que incluyen manos sugieren efectos similares de la exposición entre otras: asistencia en el momento del nacimien- a experiencias adversas durante la infancia (mal- to, recuperación de las crías y termorregulación trato). Por varias décadas, estudios con roedores (Brown, Murdoch, Murphy & Moger, 1995; Jones y primates no humanos han intentado develar los & Wynne-Edwards, 2000) Además de esto, la con- mecanismos neurobiológicos asociados a dichas ducta del padre parece ser importante para el de- experiencias. Sin embargo, la gran mayoría de los sarrollo del reconocimiento de objetos novedosos estudios han evaluado únicamente la conducta (Bredy, Lee, Meaney & Brown, 2004), el crecimiento materna, dejando de lado la conducta paterna, a físico (Wang & Novak, 1992) y el desarrollo de pesar de que algunos datos muestran que el mal- interacciones sociales (Vieira & Brown, 2003). En trato es también perpetrado por el padre. Por condiciones adversas, como por ejemplo cuando ejemplo, estadísticas sobre el maltrato infantil en hembras lactantes son mantenidas en ambientes Estados Unidos señalan que en el 2005 un 40.4% fríos y deben salir en busca de comida, el papel de las victimas de maltrato fueron maltratadas por del padre es fundamental para la supervivencia de la madre, un 18,3% por los padres y un 17.3% las crías (Wright & Brown, 2002; Wynne-Edwards por ambos padres; se sugiere que la diferencia en- & Lisk, 1989). Cuando por el contrario las condi- tre padre y madre puede deberse simplemente al ciones de temperatura y disponibilidad de la co- hecho de que es la madre la que dedica mayor tiem- mida son apropiadas, los datos no son tan claros po al cuidado de los niños (U.S. Department of e incluso pueden llegar a ser contradictorios. Al- Health and Human Services, 2005). Datos propor- gunos estudios por ejemplo, no han reportado cam- cionados por la Organización de las Naciones Uni- bios significativos en el crecimiento físico como das confirman la prevalencia del maltrato por línea efecto de la presencia del padre (Gubernick et al., materna y reconocen el maltrato por línea paterna 1993; Vieira & Brown, 2003) e incluso sugieren como más relevante la experiencia parental previa En muchas especies de mamíferos (incluyendo a los humanos) las tareas del cuidado de las crías, Además de este rol directo en el desarrollo de excepto la lactancia, son compartidas por el padre las crías el padre puede también ejercer una ac- y la madre. Aunque se sabe bastante sobre los efec- ción indirecta al modular la conducta materna: la tos de la conducta materna en el desarrollo de las participación del macho en el cuidado de las crías crías, poco se sabe acerca de la contribución del le permite a la hembra retirarse del nido para con- padre en el desarrollo neural y de comportamiento sumir agua y alimento y disminuir la hipertermia de las mismas, ni sobre los cambios hormonales o resultante del contacto físico con la camada, lo mecanismos neurobiológicos que hacen posible el que proporciona a la madre mejores condiciones para la crianza (Walton & Wynne-Edwards, 1997; En primates, el padre se encarga también de cargar, proteger y compartir alimentos (Nunes, Fite, Estudios con especies biparentales, han mos- Patera, & French, 2001). En especies biparentales trado que crías bajo el cuidado de ambos padres tales como Jerbos (Mer iones unguiculatus) son acicaladas y lamidas en mayor proporción que (Piovanotti & Vieira, 2004), campañoles de pino crías de camadas bajo el cuidado exclusivo de la (Lonstein & De Vries, 1999), hámsteres siberianos madre, lo que promueve el desarrollo cognitivo de (Phodopus sungorus) (Wynne-Edwards & Lisk, las crías y más específicamente, su habilidad para 1989) y ratones californianos (Gubernick, reconocer objetos novedosos y el desarrollo de su Suma Psicológica, Vol. 16 N° 1: 45-51, junio 2009, Bogotá (Col.) sistema neuroendocrino (Bester-Meredith & Marler, estudios sugieren que la conducta parental del 2001; Bester-Meredith, Young & Marler, 1999). En macho y de la hembra involucra mecanismos el ratón californiano, una especie biparental con neuroendocr inos similares (Wynne-Edwards, altos niveles de agresión y conducta territorial, 2001) la evidencia no es totalmente concluyente y incrementos en los comportamientos paternos de de hecho obliga a pensar en explicaciones alterna- recuperar y agarrar a las crías resultan en un in- cremento en la agresión territorial cuando las crías Una de las hormonas involucradas en la con- maduran (Frazier, Trainor, Cravens, Whitney & ducta materna mejor estudiadas es la prolactina.
Marler, 2006) y en un incremento en la expresión En hembras de mamíferos, hay un incremento en de vasopresina (VP) en el núcleo del lecho de la PL hacia el final del periodo de gestación, momento estría terminal - BNST (Bester-Meredith & Marler, crucial en la producción de leche y en la reducción 2003); estos cambios en los comportamientos pa- de la latencia en el inicio de la conducta maternal ternos aparentemente pueden ser transmitido a la (Bridges & Ronsheim, 1990). Padres roedores siguiente generación, un efecto integeneracional muestran generalmente una disminución en los similar al observado en crías de madres que lamen niveles de testosterona, un mecanismo que podría y acicalan a sus crías en mayor proporción ser el responsable de la disminución en la con- (Meaney, 2001): ratones expuestos a pocos episo- ducta infanticida del macho (Brown et al., 1995), dios de recuperación por parte del padre exhiben y un aumento en los niveles de PL después del una disminución en los comportamientos de recu- parto, aumento asociado al incremento en la con- peración de los cachorros cuando están criando ducta paterna (Schradin, 2007). El aumento en sus propias camadas (Bester-Meredith & Marler, los niveles de PL durante y después del parto ocu- rre en un gran numero de mamíferos incluyendo Durante muchos años las investigaciones so- primates del nuevo mundo (Callicebus cupreus, bre la conducta parental han estado enfocadas Callithrix jacchus, Callimico goeldii y Saguinus principalmente al estudio de los factores hormo- oedipus) (Mota & Sousa, 2000; Schradin, Reeder, nales, ambientales y de experiencia que regulan Mendoza & Anzenberger, 2003; Ziegler, Wegner, la conducta materna, y muy poco a los factores Carlson, Lazaro-Perea & Snowdon, 2000; T. E.
que regulan la conducta paterna. La conducta pa- Ziegler, Wegner & Snowdon, 1996) y roedores como terna parece ser iniciada y mantenida por factores jerbos de Mongolia (Brown et al., 1995) y ratones distintos a los que inician y mantienen la conduc- californianos (Gubernick et al., 1993). En primates ta materna. Mientras que la conducta materna es los niveles de prolactina están claramente asocia- influida por claves emitidas por las crías que acti- dos con la experiencia del padres: a mayor nume- van una serie de neurotransmisores y hormonas ro de nacimientos, mayores niveles de PL (Ziegler, que interactúan entre sí, incluyendo entre otros Washabaugh & Snowdon, 2004). En humanos, p r o l a c t i n a ( P L ) , e s t r a d i o l , p r o g e s t e r o n a , hombres que por primera vez son padres exhiben testosterona, oxitocina (OT), vasopresina y un incremento en los niveles de PL durante las úl- dopamina (DA) (Swain, Lorberbaum, Kose & timas semanas de embarazo de su pareja y en res- Strathearn, 2007), la conducta paterna parece es- puesta al llanto de bebés y una corta disminución tar regulada por múltiples factores, incluyendo en los mismos cuando son sometidos a estímulos entre otros la estimulación por parte de la hembra infantiles, disminución que desaparece en padres durante el apareamiento, la cohabitación con una experimentados y en padres que informan sentir- compañera preñada y estímulos emitidos por las se preocupados por el llanto del bebé y manifies- tan interés en calmarlos (Delahunty, McKay, Existe controversia sobre el papel de las hor- Noseworthy & Storey, 2007; Fleming, Corter, monas en la conducta paterna y aunque algunos Stallings & Steiner, 2002; Storey, Walsh, Quinton Suma Psicológica, Vol. 16 N° 1: 45-51, junio 2009, Bogotá (Col.) & Wynne-Edwards, 2000). No obstante, estudios Datos contradictorios también han sido repor- recientes con hámsteres biparentales (Phodopus tados sobre el rol de la progesterona en la conduc- campbelli) y marmosetas (Callithrix jacchus), pa- ta paterna, aunque son relativamente pocos los recen apuntar en otra dirección: inyecciones de estudios que han abordado este tema. Alteracio- agonistas de DA que reducen los niveles de PL en nes experimentales en los niveles de progesterona la per ifer ia no alteran la conducta paterna como las presentes en ratones knockout (PRKO) o (Almond, Brown & Keverne, 2006; Brooks, Vella & en ratones a los cuales se les han aplicado antago- n i s t a s q u e i n t e r f i e r e n c o n r e c e p t o r e s d e Además de PL, algunos estudios con humanos progesterona, resultan en una disminución de la sugieren la participación de estradiol en la regula- conducta infanticida y la agresión hacia los ca- ción de la conducta paterna: los niveles de estradiol chorros (Schneider et al., 2003). Sin embargo, en en hombres que pronto serán padres son mayores un estudio reciente con ratas, tratamiento con un que en sujetos control y en padres primíparos au- antagonista de progesterona no tiene efectos sig- mentan después del nacimiento (Berg & Wynne- nificativos en la conducta paterna de los machos Edwards, 2001; Storey et al., 2000). Esta relación (Nephew, Lovelock & Bridges, 2008). Estudios reportada en humanos no ha sido sin embargo s o b r e e l r o l d e p r o g e s t e r o n a e n e s p e c i e s confirmada en otras especies biparentales e inclu- biparentales son aún escasos: en padres de rato- so se han publicado datos contradictorios: rato- nes californianos los niveles de progesterona son nes californianos biparentales y campañoles de inferiores a los niveles en aquéllos que no son pa- pradera muestran una reducción en su conducta dres pero en hámsteres biparentales aunque hay paterna como efecto de la reducción en los niveles un leve incremento antes del nacimiento que no se de testosterona después de haber sido castrados da en la especie no parental, los niveles no difie- (Trainor & Marler, 2001; Wang & De Vries, 1993) ren en machos sexualmente ingenuos (Schum & pero dicha alteración parece estar mediada por la aromatización de testosterona en estradiol (Trainor Además del posible efecto de esteroides en la & Marler, 2002); por el contrario, hámsteres conducta paterna, péptidos como VP y OT tam- biparentales que actúan como parteras durante el bién involucrados en la regulación de los lazos nacimiento de sus camadas y son más responsivos entre parejas, pueden ser importantes. Reportes a crías que son alejadas del nido exhiben altos iniciales en ratones californianos machos mostra- niveles periféricos de estradiol pero dichos niveles ron cambios en los niveles de oxitocina a lo largo se mantienen estables antes y después del naci- del ciclo reproductivo reduciéndose antes del par- miento de las crías, lo que no ocurre con hámsteres to y permaneciendo bajos en el período posparto, no biparentales (Schum & Wynne-Edwards, 2005); pero no hallaron diferencias en los niveles cuando adicionalmente, aunque haya una reducción en los compararon especies biparentales y especies no niveles de estradiol (en la periferia o en el sistema parentales, lo que sugeriría que OT no es impor- nervioso central) como efecto de la castración tante para el inicio de la conducta paterna (Hume & Wynne-Edwards, 2005) o por el uso de (Gubernick, Winslow, Jensen, Jeanotte & Bowen, inhibidores del proceso de aromatización (Hume 1995). Este parece ser también el caso en campa- & Wynne-Edwards, 2006), no hay alteraciones en ñoles de pradera: aunque en las hembras hay un la conducta paterna y los padres siguen recupe- incremento en la concentración de OT en el rando con mayor frecuencia a crías que son aleja- hipotálamo después del nacimiento de las crías, das experimentalmente del nido, en comparación lo mismo no ocurre en los machos (Wang, Liu, con hámsteres no biparentales (Hume & Wynne- Suma Psicológica, Vol. 16 N° 1: 45-51, junio 2009, Bogotá (Col.) A diferencia de OT, vasopresina parece estar y machos, la evidencia disponible sobre la con- involucrada en la regulación de la conducta pater- ducta paterna es aún escasa y en la mayoría de na, por lo menos en algunas especies. Compara- los casos contradictoria. Aunque algunos autores ciones en la distribución de neuronas, fibras y rechazan ya de plano esta suposición (Wynne- r e c e p t o r e s d e v a s o p r e s i n a e n t r e r a t o n e s Edwards & Timonin, 2007), es necesario todavía californianos (biparentales) y ratones de pies blan- describir más en detalle la conducta paternal en cos (Peromyscus leucopus – no parentales) mos- las diferentes especies biparentales y su relación traron diferencias que pueden estar asociadas a la conducta paterna: la especie biparental tiene unamayor inmunoreactividad en el BNST y en el septum lateral y una mayor densidad de recepto- Almond, R. E. A., Brown, G. R. & Keverne, E. B. (2006). Suppression res en el septum lateral (Bester-Meredith et al., of prolactin does not reduce infant care by parentally 1999). Igualmente, en campañoles de pradera la experienced male common marmosets (Callithrix jacchus).
Hormones and Behavior, 49(5), 673-680.
expresión de vasopresina aumenta después del Berg, S. J. & Wynne-Edwards, K. E. (2001). Changes in testosterone, parto, lo que no ocurre con su contraparte no cortisol, and estradiol levels in men becoming fathers. Mayo Además de los cambios hormonales antes men- Bester-Meredith, J. K. & Marler, C. A. (2001). Vasopressin and aggression in cross-fostered California mice (Peromyscus cionados, el comportamiento materno involucra californicus) and white-footed mice (Peromyscus leucopus).
correlatos neuroanatómicos claramente definidos: Hormones and Behavior, 40(1), 51-64.
lesiones del área preóptica medial (APM) están aso- Bester-Meredith, J. K. & Marler, C. A. (2003). Vasopressin and the ciadas a alteraciones en el inicio y mantenimiento transmission of paternal behavior across generations inmated, cross-fostered Peromyscus mice. Behavioral de la conducta materna (Numan, 1974; Numan, Rosenblatt & Komisaruk, 1977; Swain et al., Bester-Meredith, J. K., Young, L. J. & Marler, C. A. (1999). Species 2007) e implantes de estradiol y prolactina en esta differences in paternal behav ior and aggression inperomyscus and their associations with vasopressin área estimulan el comportamiento materno immunoreactivity and receptors. Hormones and Behavior, (Bridges, Numan, Ronsheim, Mann, & Lupini, 1990; Numan et al., 1977). El interrogante sobre Bredy, T. W., Lee, A. W., Meaney, M. J. & Brown, R. E. (2004). Effect los mecanismos neurales asociados a la conducta of neonatal handling and paternal care on offspr ingcognitive development in the monogamous California mouse paterna aún persiste, pero hay algunos estudios (Peromyscus californicus). Hormones and Behavior, 46(1), que sugieren semejanzas en los correlatos neurales de la conducta paterna y materna. Estudios con Bridges, R. S., Numan, M., Ronsheim, P. M., Mann, P. E. & Lupini, ratones californianos mostraron diferencias en el C. E. (1990). Central prolactin infusions stimulate mater-nal behavior in steroid-treated, nulliparous female rats.
tamaño del APM de hembras y machos, pero di- Proceedings of the National Academy of Sciences of the United chas diferencias desaparecieron cuando unos y States of America, 87(20), 8003-8007.
otros se volvieron padres (Gubernick et al., 1993); Bridges, R. S. & Ronsheim, P. M. (1990). Prolactin (PRL) regulation of maternal behavior in rats: bromocriptine treatment adicionalmente, lesiones en esta área y en la amíg- delays and PRL promotes the rapid onset of behavior.
dala basolateral (otra región tradicionalmente vin- culada a la conducta materna) producen latencias Brooks, P. L., Vella, E. T. & Wynne-Edwards, K. E. (2005). Dopamine mayores en el despliegue de la conducta paterna y agonist treatment before and after the birth reduces prolactinconcentration but does not impair paternal responsiveness alteraciones en sus conductas de oler, lamer y aci- in Djungarian hamsters, Phodopus campbelli. Hormones calar a las crías (Lee & Brown, 2002, 2007).
En resumen, aunque se ha sugerido le existen- Brown, R. E., Murdoch, T., Murphy, P. R. & Moger, W. H. (1995).
Hormonal responses of male gerbils to stimuli from their cia de mecanismos neuroendocrinos similares para mate and pups. Hormones and Behavior, 29(4), 474-491.
la regulación de la conducta parental en hembras Suma Psicológica, Vol. 16 N° 1: 45-51, junio 2009, Bogotá (Col.) Delahunty, K. M., McKay, D. W., Noseworthy, D. E. & Storey, A. E.
Nephew, B. C., Lovelock, D. F. & Bridges, R. S. (2008). The (2007). Prolactin responses to infant cues in men and progesterone receptor and parental behavior in juvenile women: Effects of parental experience and recent infant rats. Developmental Psychobiology, 50(6), 535-541.
contact. Hormones and Behavior, 51(2), 213-220.
Numan, M. (1974). Medial preoptic area and maternal behavior in Fleming, A. S., Corter, C., Stallings, J. & Steiner, M. (2002).
the female rat. Journal of Comparative and Physiological Testosterone and prolactin are associated with emotional responses to infant cries in new fathers. Hormones and Numan, M., Rosenblatt, J. S. & Komisaruk, B. R. (1977). Medial preoptic area and onset of maternal behavior in the rat.
Frazier, C. R., Trainor, B. C., Cravens, C. J., Whitney, T. K. & Marler, Journal of Comparative and Physiological Psychology, 91(1), C. A. (2006). Paternal behavior influences development of aggression and vasopressin expression in male California Nunes, S., Fite, J. E., Patera, K. J. & French, J. A. (2001).
mouse offspring. Hormones and Behavior, 50(5), 699-707.
Interactions among paternal behavior, steroid hormones, Gubernick, D. J., Sengelaub, D. R. & Kurz, E. M. (1993). A and parental experience in male marmosets (Callithrix neuroanatomical correlate of paternal and maternal kuhlii). Hormones and Behavior, 39(1), 70-82.
behavior in the biparental California mouse (Peromyscus Piovanotti, M. R. & Vieira, M. L. (2004). Presence of the father and californicus). Behavioral Neuroscience, 107(1), 194-201.
parental experience have differentiated effects on pup Gubernick, D. J., Winslow, J. T., Jensen, P., Jeanotte, L. & Bowen, development in Mongolian gerbils (Meriones unguiculatus).
J. (1995). Oxytocin changes in males over the reproductive Behavioural Processes, 66(2), 107-117.
cycle in the monogamous, biparental California mouse, Schneider, J. S., Stone, M. K., Wynne-Edwards, K. E., Horton, T.
Peromyscus californicus. Hormones and Behavior, 29(1), 59- H., Lydon, J., O’Malley, B., et al. (2003). Progesterone receptors mediate male aggression toward infants.
Hume, J. M. & Wynne-Edwards, K. E. (2005). Castration reduces Proceedings of the American Philosophical Society, 100(5), male testosterone, estradiol, and territorial aggression, but not paternal behav ior in biparental dwarf hamsters Schradin, C. (2007). Comments to K.E. Wynne-Edwards and M.E.
(Phodopus campbelli). Hormones and Behavior, 48(3), 303- Timonin 2007. Paternal care in rodents: Weakening support of hormonal regulation of the transition to behavioral Hume, J. M. & Wynne-Edwards, K. E. (2006). Paternal fatherhood in rodent animal models of biparental care, Horm responsiveness in biparental dwarf hamsters (Phodopus & Behav 52: 114-121. Hormones and Behavior, 52(5), 557- campbelli) does not require estradiol. Hormones and Behavior, Schradin, C., Reeder, D. M., Mendoza, S. P. & Anzenberger, G.
Jones, J. S. & Wynne-Edwards, K. E. (2000). Paternal hamsters (2003). Prolactin and paternal care: comparison of three mechanically assist the delivery, consume amniotic fluid species of monogamous new world monkeys (Callicebus and placenta, remove fetal membranes, and provide parental cupreus, Callithrix jacchus, and Callimico goeldii). Journal care during the birth process. Hormones and Behavior, 37(2), of Comparative Psychology, 117(2), 166-175.
Schum, J. E. & Wynne-Edwards, K. E. (2005). Estradiol and Lee, A. W. & Brown, R. E. (2002). Medial preoptic lesions disrupt progesterone in paternal and non-paternal hamsters parental behavior in both male and female California mice (Phodopus) becoming fathers: conflict with hypothesized (Peromyscus californicus). Behavioral Neuroscience, 116(6), roles. Hormones and Behavior, 47(4), 410-418.
Storey, A. E., Walsh, C. J., Quinton, R. L. & Wynne-Edwards, K. E.
Lee, A. W. & Brown, R. E. (2007). Comparison of medial preoptic, (2000). Hormonal correlates of paternal responsiveness in amygdala, and nucleus accumbens lesions on parental new and expectant fathers. Evolution and Human Behavior, behavior in California mice (Peromyscus californicus).
Physiology & Behavior, 92(4), 617-628.
Swain, J. E., Lorberbaum, J. P., Kose, S. & Strathearn, L. (2007).
Liu, D., Diorio, J., Day, J. C., Francis, D. D. & Meaney, M. J.
Brain basis of early parent-infant interactions: psychology, (2000). Maternal care, hippocampal synaptogenesis and physiology, and in vivo functional neuroimaging studies.
cognitive development in rats. Nature Neuroscience, 3(8), Journal of Child Psychology and Psychiatry, 48(3-4), 262-287.
Trainor, B. C. & Marler, C. A. (2001). Testosterone, paternal behavior, Lonstein, J. S. & De Vries, G. J. (1999). Comparison of the parental and aggression in the monogamous California mouse behavior of pair-bonded female and male prairie voles (Peromyscus californicus). Hormones and Behavior, 40(1), (Microtus ochrogaster). Physiology & Behavior, 66(1), 33-40.
Meaney, M. J. (2001). Maternal care, gene expression, and the Trainor, B. C. & Marler, C. A. (2002). Testosterone promotes pater- transmission of individual differences in stress reactivity nal behaviour in a monogamous mammal via conversion across generations. Annual review of neuroscience, 24, 1161- to oestrogen. Proceedings of the Royal Society of London Se- ries B-Biological Sciences, 269(1493), 823-829.
Mota, M. T. & Sousa, M. B. (2000). Prolactin levels of fathers and U.S. Department of Health and Human Services. (2005). Child helpers related to alloparental care in common marmosets, Maltreatment: children and Families. Washington, DC: U.S.
Callithrix jacchus. Folia Primatologica, 71(1-2), 22-26.
Department of Health and Human Services.
Suma Psicológica, Vol. 16 N° 1: 45-51, junio 2009, Bogotá (Col.) Vieira, M. L. & Brown, R. E. (2003). Effects of the presence of the adaptations for rapid reproduction. American Zoologist, father on pup development in California mice (Peromyscus californicus). Developmental Psychobiology, 42(3), 246-251.
Wynne-Edwards, K. E. (2001). Hormonal changes in mammalian Walton, J. M. & Wynne-Edwards, K. E. (1997). Paternal care redu- fathers. Hormones and Behavior, 40(2), 139-145.
ces maternal hyperthermia in Djungar ian hamsters Wynne-Edwards, K. E. & Lisk, R. D. (1989). Differential effects of (Phodopus campbelli). Physiology & Behavior, 63(1), 41-47.
paternal presence on pup survival in two species of dwarf Wang, Z. X. & De Vries, G. J. (1993). Testosterone effects on pater- hamster (Phodopus sungorus and Phodopus campbelli).
nal behavior and vasopressin immunoreactive projections Physiology & Behavior, 45(3), 465-469.
in prairie voles (Microtus ochrogaster). Brain Research, Wynne-Edwards, K. E. & Timonin, M. E. (2007). Paternal care in rodents: Weakening support for hormonal regulation of the Wang, Z. X., Liu, Y., Young, L. J. & Insel, T. R. (2000). Hypothalamic transition to behavioral fatherhood in rodent animal models vasopressin gene expression increases in both males and of biparental care. Hormones and Behavior, 52(1), 114-121.
females postpartum in a biparental rodent. Journal of Ziegler, T. E., Washabaugh, K. F. & Snowdon, C. T. (2004).
Responsiveness of expectant male cotton-top tamarins, Wang, Z. X. & Novak, M. A. (1992). Influence of the Social- Saguinus oedipus, to mate’s pregnancy. Hormones and Environment on Parental Behavior and Pup Development of Meadow Voles (Microtus-Pennsylvanicus) and Prairie Ziegler, T. E., Wegner, F. H., Carlson, A. A., Lazaro-Perea, C. & Voles (Microtus-Ochrogaster). Journal of Comparative Snowdon, C. T. (2000). Prolactin levels dur ing the per ipartur itional period in the biparental cotton-top World Health Organization. (2005). Child maltreatment and alco- tamarin (Saguinus oedipus): interactions with gender, hol fact sheet. Geneve-Suisse: World Health Organization,.
androgen levels, and parenting. Hormones and Behavior,38(2), 111-122.
Wright, S. L. & Brown, R. E. (2002). The importance of paternal care on pup survival and pup growth in Peromyscus Ziegler, T. E., Wegner, F. H. & Snowdon, C. T. (1996). Hormonal californicus when required to work for food. Behavioural responses to parental and nonparental conditions in male cotton-top tamarins, Saguinus oedipus, a New World pri-mate. Hormones and Behavior, 30(3), 287-297.
Wynne-Edwards, K. E. (1998). Evolution of parental care in Phodopus: Conflict between adaptations for survival and Fecha de aceptación: 30 de abril de 2009 Suma Psicológica, Vol. 16 N° 1: 45-51, junio 2009, Bogotá (Col.)

Source: http://www.inpahu.edu.co/biblioteca/imagenes/libros/Mecanismo.pdf